A Federação Eslovena de Futebol (Nogometna zveza Slovenije, ou NZS) nasceu a partir da Federação de Futebol de Liubliana, fundada a 20 de Abril de 1920. Esta precursora da NZS comandou as actividades relacionadas com o futebol no país, incluindo um campeonato e uma taça nacionais, sob a égide da Federação Jugoslava de futebol (Fudbalski Savez Jugoslavije, ou FSJ). A selecção nacional também se estreou nesse período, perdendo por 5-0 com a selecção olímpica de França, liderada por Jules Rimet.

Em 1935 os dois mais reputados clubes da capital do país, Ljubiliana, o FC Ilirija e o FC Primorje, fundiram-se por razões financeiras dando origem ao SC Ljubljana, que atraiu os principais jogadores eslovenos. Este clube participou no primeiro escalão da Liga Federal da Jugoslávia. Juntamente com o NK Maribor e o NK Celje, disputou também encontros com formações estrangeiras, da Áustria, Hungria e Checoslováquia.

Os anos que se seguiram à II Guerra Mundial foram dedicados à reestruturação da modalidade. A NZS foi constituída em Maio de 1948, embora ainda sob o domínio da FSJ, e dando especial atenção a árbitros e treinadores locais, com departamentos específicos para cada. O mais bem sucedido clube esloveno era, então, o NK Olimpija Ljubljana, que em 1970 perdeu a final da Taça da Jugoslávia para o FK Crvena zvezda. O Olimpija, ainda assim, seguiu para a Taça dos Vencedores das Taças, da qual foi afastado pelo Benfica, logo na primeira eliminatória. Outras equipas conceituadas do país eram o Maribor, o NK Rudar Velenje e o NK Mura, para além do ND Slovan e do NK Svoboda, de Liubliana.

Em meados da década de 80 do século passado, uma selecção de jogadores eslovenos disputava regularmente jogos amigáveis com equipas representantes das outras repúblicas que compunham a Jugoslávia. A Eslovénia produziu, ao longo dos anos, grandes talentos para a selecção nacional da Jugoslávia, entre eles Danilo Popivoda, Brane Oblak, Marko Elsner e Srečko Katanec.

O mais histórico capítulo do futebol esloveno acabaria por chegar na década seguinte. Depois da declaração da independência do país, em Junho de 1991, foi lançado o primeiro campeonato nacional, envolvendo os clubes eslovenos que participavam nos primeiro, segundo e terceiro escalões da Liga jugoslava. Outro marco ocorreu a 3 de Junho de 1992, quando a Eslovénia disputou o seu primeiro jogo como nação independente, que terminou com um empate a um golo frente à Estónia, em Tallinn.

Nesse mesmo ano, a NZS foi admitida como membro da UEFA e da FIFA, possibilitando o envolvimento da sua selecção nacional na fase de qualificação para o EURO '96. A Eslovénia estreou-se, então, em jogos competitivos com um excelente empate (1-1) na recepção à então vice-campeã do Mundo Itália. Sašo Udovič apontou o golo dos eslovenos.

Dois anos mais tarde, a NZS mudou-se para a uma sede própria. O escalão principal da Liga eslovena (Prva Liga), foi reestruturado, passando a contar com 12 clubes na temporada de 1998/99, antes de ser reduzido para dez clubes em 2005.

O novo milénio trouxe dias dourados ao futebol esloveno. Com Srečko Katanec como seleccionador, a Eslovénia qualificou-se para o UEFA EURO 2000, após levar a melhor sobre a Ucrânia no play-off de apuramento. Depois, na fase de grupos da prova, alcançou empates frente à Jugoslávia e à Noruega e perdeu pela margem mínima frente à Espanha. O Maribor também deu cartas ao tornar-se no primeiro clube a representar o país na UEFA Champions League, ao participar na primeira fase de grupos da edição de 1999/2000 da prova.

Com jogadores como Zlatko Zahovic a afirmarem-se como estrelas noutros campeonatos, o progresso da selecção eslovena continuou com o apuramento para o Campeonato do Mundo de 2002, na Coreia do Sul e Japão, mas uma vez depois de ultrapassar um play-off de apuramento, desta feita com um triunfo sobre a Roménia. Contudo, dois anos mais tarde, a Eslovénia acabou por se ver afastada da qualificação para o UEFA EURO 2004 igualmente numa eliminatória de play-off, eliminação essa que marcou a despedida de Zahovic dos palcos internacionais.

A Eslovénia, um país com cerca de dois milhões de habitantes, volta às fases finais de uma grande competição com o apuramento para o Campeonato do Mundo de 2010, na África do Sul. Sob as ordens do seleccionador Matjaž Kek, os eslovenos qualificaram-se para o Mundial ao terminarem no segundo lugar de um grupo de qualificação onde tinham como adversários Eslováquia, República Checa, Irlanda do Norte, Polónia e San Marino. Os pupilos de Kek venceram os seus derradeiros quatro jogos nesse grupo, triunfos que lhe valeram o segundo lugar e a consequente passagem para o "play-off" de apuramento, onde levaram a melhor sobre a Rússia. Os russos venciam por 2-0 em Moscovo, no encontro da primeira mão, até que, aos 88 minutos, Nejc Pečnik reduziu a desvantagem. A Eslovénia venceu a partida da segunda mão, em Maribor, graças a um golo solitário de Zlatko Dedič e seguiu para o Campeonato do Mundo graças ao tento apontado fora.

Em Setembro de 2016, a Eslovénia foi honrada enquanto país, quando Aleksander Čeferin, presidente da NZS, foi eleito como o sétimo presidente da UEFA, no Congresso Extraordinário do organismo, em Atenas. Tinha estado à frente da federação eslovena desde 2011, e automaticamente tornou-se vice-presidente da FIFA quando foi eleito pelas federações-membro da UEFA.